El club fue fundado en 2016 como un equipo amateur. En 2018, se restablecieron como un club agrícola de Dinamo Brest y se unieron a la Segunda Liga de Bielorrusia.[1] Ganaron la Segunda Liga en su temporada de debut, e hicieron su debut en la Primera Liga de Bielorrusia en 2019. Antes del comienzo de la temporada, terminaron su asociación con Dinamo Brest y se convirtieron en un club independiente. En la Primera Liga de Bielorrusia terminaron en tercer lugar jugando la ronda de promoción y descenso, ahí se enfrentaron al Dnyapro Mogilev donde empataron en global de 3:3, pero el Ruj Brest ganaron en penales con un marcador de 5:4 y ascender a la Liga Premier de Bielorrusia en 2020 por primera vez en su historia.