Il club fu fondato nel 1960 con il nome di Spartak Brest e si unì alla Classe B sovietica (seconda divisione del campionato sovietico di calcio) nello stesso anno. Nel 1962 retrocesse a causa della riorganizzazione della lega. Nel 1964 e nel 1967 sfiorò la promozione in massima divisione, ma perse la fase finale in ambo le occasioni. Nel 1969 riuscì a ottenere la promozione, ma nel 1970 retrocesse di nuovo, stavolta in terza serie, per via di una nuova ristrutturazione del campionato. Nel 1972 la squadra fu ridenominata Bug Brest e nel 1976 in Dinamo Brest. Fino al 1991 partecipò alla terza divisione del campionato sovietico. La Dinamo Brest aveva un forte legame con la Dinamo Minsk, essendo ambedue i club affiliati alla società sportiva Dinamo: spesso la Dinamo Brest aveva in organico giovani calciatori della Dinamo Minsk.
Dal 1992, dopo l'indipendenza della Bielorussia dichiarata nel 1991, gioca nel sistema calcistico di questo paese. Ha sempre giocato in prima divisione. Ottenne il terzo posto al termine della Vyšėjšaja Liha 1992, la prima edizione di sempre del campionato bielorusso. Nel 2007 vinse il primo trofeo, la Coppa di Bielorussia, qualificandosi alla Coppa UEFA per la stagione 2007-2008, stagione d'esordio del club nelle competizioni UEFA per club.
Nel 2012 cambiò nome in FC Brest a causa di vicende legali sull'utilizzo del marchio Dinamo, reclamato dalla società sportiva Dinamo. La questione fu risolta alla fine dell'anno e nel 2013 la squadra tornò al nome Dynamo Brest, con la lettera y al posto della i nella traslitterazione latina. Nel 2017 vinse nuovamente la coppa nazionale, mentre nel 2018 vinse sia la Coppa che la Supercoppa di Bielorussia, vinta anche nel 2019. Nel 2019 il club di Brėst si è aggiudicato per la prima volta il campionato, ponendo fine a una serie di 13 successi consecutivi del BATĖ Borisov.
Cronistoria
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^Основной состав ФК Динамо-Брест, su Футбольный клуб Динамо-Брест. URL consultato il 24 novembre 2019 (archiviato dall'url originale il 24 marzo 2019).