Після перемоги лейбористів на виборах в 1997 році, Беккет увійшла до Кабінету міністрів, очолюваний Тоні Блером, і 2 травня1997 зайняла посаду голови Ради з торгівлі. 27 липня1998 була призначена лідером Палати громад, а з 8 червня2001 року — державним секретарем з питань навколишнього середовища, продовольства і сільського господарства. Міністром закордонних справ Маргарет стала 5 травня2006, — вперше в історії Великої Британії на цю посаду заступила жінка. 3 жовтня2008 Маргарет стала міністром житлового будівництва і планування, але 5 червня2009 її на цій посаді змінив Джон Хілі. У Палаті громад 55-скликання (з 2010 року), Маргарет Беккет залишається одним з найдосвідченіших депутатів, протягом більш ніж десяти років роботи в уряді країни.