Tarkowski sloot zich in mei 2009 op zestienjarige leeftijd aan bij Oldham Athletic. Hij maakte vijf doelpunten in 72 competitieduels in de League One. In januari 2014 stapte hij over naar competitiegenoot Brentford. Enkele maanden promoveerde Tarkowski met Brentford naar de Championship. In totaal maakte hij vier doelpunten in zeventig competitiewedstrijden voor The Bees. Op 1 februari 2016 tekende hij bij Burnley, dat vier miljoen euro veil had voor de centrumverdediger. Op 20 februari 2016 debuteerde hij voor zijn nieuwe club in de competitie tegen Rotherham United.[3] In mei 2016 bewerkstelligde Burnley promotie naar de Premier League.